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此时的王敦，名为丞相，实为摄政王，晋元帝司马睿完全被架空。
他在朝廷中独断专行，生杀予夺全凭一己之意，朝堂上下无人敢违抗其命令。
司马睿经此一役，心力交瘁，加之大权旁落的屈辱与愤懑，很快便一病不起。
永昌元年（322年）闰十一月，晋元帝司马睿忧愤而死，太子司马绍即位，是为晋明帝。
晋明帝即位后，深知自己羽翼未丰，无力与王敦抗衡，因此表面上对王敦恭顺有加，不断加官晋爵，以麻痹其警惕心；暗地里，他却积极联络反对王敦的势力，积蓄力量，等待反击的时机。
王敦虽察觉到晋明帝的意图，但此时他已年老多病，加之认为晋明帝不足为惧，因此并未立即采取行动，这为他日后的失败埋下了隐患。
东晋太宁二年（324年），王敦的病情日益加重，身体每况愈下。
他深知自己时日无多，若不趁生前夺取皇位，琅琊王氏的权势将难以维系。
于是，王敦决定再次起兵叛乱，彻底推翻东晋政权，建立王氏王朝。
为了确保叛乱成功，王敦进行了周密的部署：任命侄子王应为元帅，统领叛军；任命钱凤、沈充等亲信为将领，率军进攻建康；同时，他还联络了江东的部分豪强势力，约定共同起兵。
王敦深知自己无法亲自指挥军队，因此在起兵前，他对王应、钱凤等人反复叮嘱作战方略，要求他们迅速攻占建康，控制晋明帝。
然而，此时的局势已与第一次叛乱时大不相同：一方面，晋明帝早有准备，他在暗中联络了王导、郗鉴等反对王敦叛乱的大臣，形成了统一的抗叛联盟；另一方面，王敦的叛乱行为已彻底暴露了其篡权夺位的野心，引起了广大士族与百姓的不满，叛军失去了民心支持；此外，王敦病重的消息传开后，叛军内部军心涣散，将领们各怀异心，缺乏统一的指挥与协作。
王导作为琅琊王氏的核心成员，始终以维护东晋朝廷稳定与家族利益为己任。
他对王敦的第一次叛乱虽未公开反对，但也并不赞同其独断专行；对于王敦的第二次叛乱，王导更是明确表示反对，因为他深知，若王敦篡权失败，琅琊王氏将面临灭顶之灾。
得知王敦病重起兵后，王导立即采取行动，公开宣称王敦已死，伪造了王敦的死讯，号令天下讨伐“伪帅王应”。
这一举措极大地动摇了叛军的军心，叛军士兵误以为主帅已死，顿时士气低落，人心惶惶。
同时，王导被晋明帝任命为大都督，率军防守建康，他积极组织兵力，加固城防，联络各地勤王军队，形成了对叛军的合围之势。
江东士族与各地将领见王导站在朝廷一边，纷纷响应晋明帝的号召，率军勤王。
叛军在进攻建康的过程中，遭到了朝廷军队的顽强抵抗，多次进攻均以失败告终。
钱凤、沈充等将领虽拼死作战，但由于军心涣散、指挥失当，叛军节节败退，损失惨重。
太宁二年（324年）七月，王敦在武昌得知叛军失利的消息后，病情急剧加重，最终病逝，享年五十九岁。
王敦死后，叛军群龙无首，彻底陷入混乱。
王应等人无心恋战，焚烧营垒，仓皇出逃，试图投奔北方的后赵政权，却在途中被朝廷军队擒获斩杀。
钱凤、沈充等亲信将领也先后被诛杀，叛军彻底溃败。
晋明帝平定叛乱后，为了震慑天下，下令追讨王敦的罪责。
他派人挖开王敦的坟墓，剖棺戮尸，将王敦的头颅悬挂于朱雀桥示众，历时数日才取下；王敦的亲信党羽被尽数诛杀，琅琊王氏因此遭受重创，许多族人被牵连诛杀或流放，曾经权倾天下的琅琊王氏，权势大不如前。
“王与马，共天下”的政治格局，随着王敦的叛乱失败而彻底终结。
晋明帝通过平定王敦叛乱，巩固了皇权，加强了中央集权，东晋朝廷的统治逐渐稳定下来。
此后，东晋朝廷逐步推行平衡门阀势力的政策，避免单一门阀独大，维持了近百年的统治。
作为东晋的开国元勋，王敦的历史功绩不容忽视。
在西晋灭亡、天下大乱的危急时刻，他与王导携手，拥戴司马睿在江东建立东晋政权，为北方南迁士族与江南百姓提供了一个相对安定的庇护所，使得华夏文明在南方得以延续和发展。
若没有王敦的军事支持，司马睿很难在江东立足，东晋政权也难以建立，华夏文明可能会在“五胡乱华”的浪潮中遭受更大的破坏。
在军事上，王敦的才能极为卓越。